高天神城位于远江国东端，即现在日本静冈县小笠郡大东町西侧，筑于小笠山的山脊要害之处。小笠山标高346米，其山脊向南延伸出许多分支，最南部距海（远州滩）仅2～3公里。高天神城址所在地通称鹤翁山，标高约130米，属于小笠山的西南支峰龙今寺山（标高221米）。从城西峰的高天神社可以眺见远州滩。
若以大井川（骏河、远江的界河）和远江中西部的天龙川为境，其间拥有榛原、小笠、磐田三郡的谷仓地带，而小笠山山岭与西侧的牧野原台地就是控制这一地区的两大主干。当然，不可能仅以一座城的力量支配此地区，但高天神城的存在成为占其一角的重镇，则是无可否认的。由此可以理解围绕高天神城激烈争夺的真正原因。
据传说，早在建久二年（1191），土方次郎义政就曾在此构筑过一砦。而关于高天神城筑城的明确记载，则是在室町时代的应永二十三年（1416），由骏河守护今川范政在今川了俊的支持下建成。时值关东爆发“上杉禅秀之乱”的当年，筑城当是支持关东管领足利持氏的今川氏加强领国防备的举措之一。但是对今川了俊的亡年众说纷纭（一般认为卒于应永二十七年，96岁；也有认为在应永十九年至二十五年之间死于远江堀越，87至93岁），所以今川了俊与高天神城的构筑是否有直接的联系尚存疑问。
高天神城所在的远江国，在室町时代先后曾由同为足利将军一族的今川、斯波两家担任守护职（1391～1401年为今川守护领国；1401～1476年为斯波守护领国）。应仁之乱（1467～1477）中，两家分别从东、西两军（斯波义敏、今川义忠属东军，斯波义廉属西军），在远江激烈争夺。对于当地土豪的阵营划分，其影响贯穿了整个战国时期。