应永十二年（1426），尾张守护斯波义重筑。文明十年（1478），成为尾张守护所。
弘治元年，守护斯波义统被织田信友所杀，织田信长笼络义统之子义银，夺得清州城。
桶狭间之战时，信长就是从此城出兵，迈出了步武天下的重要一步。
不久，信长又在此与东海的松平元康（即德川家康）结成“清州同盟”。
“本能寺兵变”后，羽柴秀吉（即丰臣秀吉）等织田家重臣在此城召开“清州会议”，决定领土分配问题。
“清州会议”后，信长二子信雄得此城，开始大规模修筑。
此后，经福岛正则、松平忠吉、德川义直变换城主。
江户时期“一国一城”令时，曾遭到拆毁，后重建成。